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Il promontorio su cui sorge Agropoli vide la presenza dell'uomo fin dal neolitico, ma solo nelle successive età del bronzo e del ferro fu abitato, come sembra, in modo stabile e continuo da popolazioni indigene dedite alla caccia e alla pesca.
Dato che ad est del promontorio, alla foce del fiume Testene, detto in antico Foce, si apriva una riparata baia naturale, oggi quasi interamente insabbiata, i Greci prima e dopo la fondazione della vicina Poseidonia (circa 625 a.C.) la utilizzarono per i loro traffici con le popolazioni locali, chiamando il promontorio con vocabolo greco PETRA ed edificando su di esso un tempio dedicato ad Artemide, dea della caccia. In età romana sul litorale del'attuale S. Marco, ad oriente del promontorio ed alla destra del Testene, si sviluppò un borgo marittimo chiamato ERCULA, veduta del promontorioche fiorì, come è stato accertato, tra il I sec. a.C. ed il V d.C., allorchè il porto della vicina Poseidonia (allora detta dai Romani Paestum) subì un processo di progressivo insabbiamento a seguito del bradisismo litoraneo.Quando, nel corso del V secolo, le incursioni dei Vandali provenienti dall'Africa resero difficile la vita ad Ercula, i suoi abitanti si ritirarono sul prospiciente promontorio, che offriva maggiori possibilità di difesa.
Nel corso del VI secolo poi, svolgendosi la guerra greco-gotica (535-553), i Bizantini ebbero necessità di un approdo sicuro e protetto a sud di Salerno e, pertanto, fortificarono questo sito, dando ad esso il nome di ACROPOLIS, cioè di città posta in alto.
Verso la fine del VI secolo l'invasione longobarda costrinse il vescovo di Paestum a rifugiarsi ad Agropoli, che divenne allora non solo sede di vescovado ma anche il centro principale dei superstiti territori bizantini della Lucania tirrenica.
Agropoli rimase in mano ai Bizantini fino all'882, quando la cittadina cadde in potere dei Saraceni, che vi crearono una temibile base fortificata, un ribât secondo la voce araba, e da qui si sparsero a depredare e terrorizzare i territori circostanti fin sotto le mura della stessa Salerno, finché nel 915, scacciati dal campo trincerato che essi nel frattempo avevano costituito al Garigliano, fu sgombrata pure Agropoli, che tornò sotto la giurisdizione dei vescovi, che in quel periodo avevano stabilito la loro sede a Capaccio.
Da allora tutta la restante storia medioevale della cittadina si svolse sotto la tutela dei vescovi, che possedevano anche il vasto territorio comprendente i centri abitati di Eredita ed Ogliastro, oltre che gli scomparsi villaggi di Lucolo, Mandrolle, Pastina, S.Marco di Agropoli e S.Pietro di Eredita. Questo vasto comprensorio formava il Feudo di Agropoli, che, concesso ai vescovi di Capaccio in epoca normanna, fu da essi posseduto, eccetto brevi periodi, fino ai primi decenni del XV secolo. Infatti nel 1412 i feudi ecclesiastici di Agropoli e Castellabate furono ceduti dal pontefice Gregorio XII al re Ladislao di Durazzo (1386-1414) come parziale pagamento di alcuni debiti di guerra. Ancor prima, però, che la Corona ne entrasse formalmente in possesso, come di fatto avvenne nel 1443, il re Alfonso d'Aragona il 20 luglio 1436 concesse i feudi di Agropoli e Castellabate a Giovanni Sanseverino, conte di Marsico e barone del Cilento, con l'obbligo di pagare al vescovo di Capaccio un'annualità di 12 once d'oro.

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